Descripción de los individuos jóvenes de Hexabranchus mormosas, Marcus & Marcus, 1962 (Mollusca, Nudibranchia) con algunas consideraciones sobre la sistemática de la familia hexabranchiadae

              Rev. Acad. Canar. Ciena, XIV (Nums. 3-4), 193-200 (2002) (publicado en agosto de 2003)
DESCRIPCION DE LOS INDIVIDUOS JOVENES DE Hexabranchus
mormosus MARCUS & MARCUS, 1962 (MOLLUSCA,
NUDIBRANCHIA) CON ALGUNAS CONSIDERACIONES SOBRE
LA SISTEMATICA DE LA FAMILIA HEXABRANCHIADAE.
Ortea, J.*, Caballer, M.** & L. Moro***
*Dep. Biologfa de Organismos y Sistemas, Lab. de Zoologia, Univ. de Oviedo.
**Area de Ecologia. Dept. de C.C. y T.T. del Agua y del Medio Ambiente.
Universidad de Cantabria.
***Consejeria de Politica Territorial y Medio Ambiente del Gobierno de Canarias. (CEPLAM),
Ctra. de La Esperanza km 0'8, Tenerife, Islas Canarias.
Email: leopoldo.moroabad@gobiernodecanarias.org
ABSTRACT
From specimens found in shallow waters of Manzanillo, in Caribbean sea of Costa
Rica, young specimens of Hexabranchus mormosus Marcus & Marcus, 1962 are described
for the first time and some considerations about its origin and the systematic position of the
genus are given.
Key words: Molluscs, Nudibranchs, Hexabranchus, Costa Rica.
RESUMEN
A partir de ejemplares recolectados en aguas someras del litoral de Manzanillo, en el
mar Caribe de Costa Rica, se describen por vez primera los individuos jovenes de
Hexabranchus mormosus Marcus & Marcus, 1962 y se aportan algunas consideraciones
sobre el origen y posicion sistematica del genero.
Palabras clave: Moluscos, Nudibranquios, Hexabranchus, Costa Rica.
1. INTRODUCCION
En el curso de una de las giras de inventario de los Moluscos Marinos del Caribe
arrecifal de Costa Rica, realizadas en el marco del proyecto Development of Biodiversity
Knowledge and Sustainable Uses in Costa Rica financiado por el Gobierno de Holanda,
hemos recolectado dos ejemplares jovenes de Hexabranchus mormosus, uno de los Doridos
de mayor tamano en el Atlantico tropical. Del estudio anatomico de estos animales y de la
posicion sistematica del genero nos ocupamos en este trabajo.
193
2. SISTEMATICA
Orden Anthobranchia de Ferussac, 1819
Familia Hexabranchidae Bergh, 1891
Genero Hexabranchus Ehrenberg, 1831
Hexabranchus Ehrenberg, 1828-31 (1831:30). Especie tipo por designation pos-terior
de Gray (1847): Hexabranchus praetextus Ehrenberg, 1828.
Etimologia del genero: Del griego exa- seis y brankia- branquia.
Hexabranchus mormosus Marcus y Marcus, 1962
(Laminas 1 y 2)
Hexabranchus mormosus Marcus y Marcus, 1962 : 468-471, figs. 16-17
Material examinado: Punta Mona, Manzanillo, Limon, Costa Rica, 1 de abril de 2000,
dos ejemplares de 8 y 18 mm de longitud en vivo recolectados bajo piedras a 9 m de pro-fundidad.
Descripcion: En el animal de 8 mm el cuerpo es completamente bianco nieve, tanto en el
dorso como en los laterales del cuerpo y la cola. El borde del manto es amarillo, los rinofo-ros
rojos y las branquias blancas, en numero de cuatro y con el raquis ancho. En el de 18
mm el borde del manto se vuelve amarillo naranja en su contorno y aparecen puntos rojo
carmin en el dorso y en los flancos, ademas de las primeras manchas rojizas dorsales. Los
puntos rojo carmin se forman en el centro de areas rosadas elevadas sobre la superficie del
manto a modo de jorobas de pendiente suave. Hay cuatro branquias grandes de color bian-co
con los extremos de las ramificaciones rojas y otras dos pequefias, todas son tripinnadas
y con el raquis en forma de triangulo isosceles. Los palpos bucales tienen forma de pay-pay
y son de color bianco con el borde orlado de naranja. Los rinoforos tienen doce laminillas
de color rojo con el pedunculo y el mucron apical de color bianco. En los dos animales el
pie sobresale por la parte posterior del cuerpo y tiene el borde anterior entero, con un leve
surco en el lado dorsal,
El aparato digestivo presenta dos grandes glandulas salivares no apelotonadas y un
amplio estomago. La armadura labial carece de uncinos y la radula en el animal de 18 mm
presento como formula 35 x 55-50.1.50-55 con un diente medio muy reducido y dientes
laterales ganchudos simples. El diente lateral mas interno es siempre algo mas grande que
el siguiente, pero se observa un crecimiento en tamano desde este hasta el numero 30 de la
semihilera (4 6 5 veces mas grande), momento en el cual el tamano se estabiliza hasta el
diente 40 aproximadamente; desde el diente 41 hasta el diente mas externo de la semihilera
el tamano se reduce tres y hasta cuatro veces.
3. DISCUSION
El genero Hexabranchus con las dos especies que lo conforman H. sanguineus
(Riippell & Leuckart, 1830) y H. mormosus Marcus y Marcus, 1962, ha sido incluido tradi-cionalmente
dentro de los Doridos Criptobranquios, animales que tienen como caracter pri-mario
comun la capacidad de retraer las hojas branquiales dentro de una cavidad. Ademas
de carecer del principal caracter del grupo, faltan o son poco relevantes, otros caracteres
cuya importancia varia de unos generos de Doridos a otros, entre ellos:
194
1. Existencia de espiculas en el manto.
En Hexabranchus, incluidas las formas juveniles de H. mormosus, no hay ningun
tipo de espiculas en el manto; su textura en los adultos parece la de las especies de
Dendrodoris y la de los jovenes se asemeja a los Chromodorididae.
2. Alimentacion exclusiva de esponjas.
A pesar del gran tamafio de estos animales y de la abundante literatura que hay sobre
el genero, no hay datos concretos que prueben que las especies de Hexabranchus se ali-mentan
exclusivamente de esponjas, ni sobre una relation presa-depredador. La information
sobre la alimentacion H. mormosus es nula y en el caso de H. sanguineus, ABOUL-ELA'S
[1] dice que se alimenta de algas y FRANCIS [6] indica que es un ramoneador generalista
de esponjas incrustantes.
Nuestras primeras observaciones sobre los contenidos digestivos y las heces fecales
de los animales del Caribe de Costa Rica sugieren una alimentacion omnfvora, en la que
tanto las algas como las esponjas y otros grupos zoologicos (briozoos y foraminiferos) pue-den
formar parte de la dieta. H. mormosus ramonea la cobertura superficial de los sustratos
rocosos poco profundos (0-9 m) expuestos parcialmente a la luz y sus tentaculos orales en
forma de pay-pay, ademas de tener funcion sensorial, ayudan en el acopio de alimento hacia
la cavidad bucal, el cual es requerido en cantidades mayores que otros doridos de vida pasi-va,
dado el tamafio que llegan a alcanzar los animales y el gasto energetico que supone un
mecanismo activo de defensa mecanica basado en movimientos de natacion del manto
(EDMUNDS [5]).
3. Defensas quimicas.
No han sido descritas sustancias quimicas de defensa en H. mormosus, mientras que
en H. sanguineus hay sustancias asociadas a la cinta ovigera (MATSUNAGA et al. [9] ,
PAWLIK et al. [10]), otras derivadas de esponjas (KERMAN et al. [8]) y una de novo, la
ulapualida A (CHATTOPADHYAY & PATTENDEN [3] y [4]).
El principal mecanismo defensivo de las especies de Hexabranchus esta basado en
la intimidation mediante la exhibition ostentosa del borde del manto en unos movimientos
de natacion en los que bandas y manchas de color rojo o bianco aparecen y desaparecen.
Una especie del mar Caribe incluida en los Chromodorididae, Aphelodoris antillen-sis
Bergh, 1871, presenta numerosas afinidades con Hexabrachus mormosus; hasta el punto
que si exceptuamos la branquia contractu de este ultimo, ambos podrian incluirse en un
mismo Genero y situarlo en el origen de los Chromodorididae; de hecho, los individuos
jovenes de H. mormosus que describimos aqui fueron etiquetados inicialmente como
Chromodoris sp. y el mismo aspecto presentan los jovenes de H. sanguineus figurados en
GOSLINER, BEHRENS & WILLIAMS [7].
Estas afinidades que presenta A. antillensis con H. mormosus son: (1) Forma del
cuerpo ensanchada hacia atras. (2) Superficie del manto lisa, sin espiculas. (3) Borde ante-rior
del pie entero. (4) Tentaculos orales grandes, enrollados hacia arriba en reposo y que
extiende y une cuando es activo. (5) Diseno parecido en las manchas del cuerpo. (6) Borde
del manto naranja en los animales jovenes (7) Movimientos de natacion espontaneos y de
larga duration. (8) Cuticula labial lisa. (9) Dientes radulares ganchudos simples, sin dentf-culos.
(10) Identica estructura del aparato genital (MARCUS & MARCUS [13]; THOMP-SON
[15] y observaciones propias).
Adicionalmente, la existencia en Hexabranchus de una prostata diferenciada del con-ducto
deferente es un caracter mas evolucionado que la region prosuitica no diferenciada
195
que presentan los generos mas primitivos de Doridos Criptobranquios (Doris s. 1.) y entra
en contradiccion con el caracter primitivo de las branquias no retractiles, razon por la cual
Hexabranchidae no puede situarse en el inicio de ellos (Superfamilia Eudoridoidea).
Refuerza lo anterior, la ausencia en la Familia Hexabranchidae de los principales caracteres
de los Doridos Criptobranquios: Branquia retractil en una cavidad, espiculas en el manto y
alimentacion exclusivamente espongivora.
Una relacion de los Hexabranchidae con los Phanerobranquios (Superfamilia
Anadoridoidea) basada en la branquia no retractil y en el borde anterior del pie simple,
podria esta reforzada por su alimentacion aparentemente omnivora, mas de acuerdo con los
Phanerobranquios en los que la especiacion alimenticia de las distintas familias y generos
obedece a una verdadera fragmentation del omnivorismo, con animales que se alimentan de
esponjas, briozoos, ascidias... e incluso de otros opistobranquios.
El omnivorismo ha sido descrito en miembros de la familia Bathydorididae (BERGH
[2]; MARCUS & MARCUS [12]; WAGELE [18]), animales propios de los mares polares y
aguas profundas, cuyo genero Bathydoris Bergh, 1884, precisa ser fragmentado en mas de
genero. Ademas del omnivorismo, en Bathydorididae existen algunos caracteres de
Hexabranchidae como el borde anterior del pie entero, branquias no retractiles y grandes
palpos bucales.
Sorprende, igualmente, que las definiciones mas recientes de la familia
Hexabranchidae y de su unico genero Hexabranchus (RUDMAN [14]; VALDES [16])
incluyen como caracteres diagnosticos la presencia de bastones quitinosos en las mandibu-las
de la cuticula labial (jaw plate) y una radula sin diente medio, caracteres que existen en
H. sanguinesus pero que no estan presentes en la especie del Caribe, en la que tampoco
hemos observado otros caracteres de sanguineus como una camisa de quitina forrando el
bulbo bucal, ni las papilas en el borde externo de los palpos orales. Estos caracteres, unidos
a las diferencias en la estructura del aparato genital descritas en VALDES [16] nos mues-tran
a H. sanguineus y H. mormosus como dos especies distantes entre si, para las que resul-ta
dificil imaginar un ancestro comun y un posible origen vicariante a partir del aislamien-to
geografico ocasionado por el cierre del istmo de Panama y una extincion posterior del
genero en las costas americanas del Pacifico, todo ello en un espacio de tiempo de 3 millo-nes
de anos, proceso que ademas iria acompafiado por otro similar y paralelo con el genero
Aphelodoris, el cual sigue un patron de distribution parecido, con una especie caribena A.
antillensis Bergh, 1871, especie tipo del genero que no tiene representantes en el Pacifico
americano.
En cualquier caso, el hipotetico ancestro comun (genero y/o especie sin registro fosil)
deberia de tener radula con diente medio y armadura labial con bastones, solo asi podria dar
lugar a las dos especies, la del Caribe, la cual conserva el diente raquideo y pierde la arma-dura
labial y la especie/es del Indo-Pacifico, que mantiene los bastones en la armadura labial
y pierde el diente raquideo.
Finalmente, como propuesta alternativa para corregir las incongruencias existentes
en la sistematica clasica de la familia, pensamos que es mas correcto proponer un genero
nuevo para los animales atribuidos a Hexabranchus en el Caribe que mantener un genero
amplio en el que coexisten pares de caracteres como cuticula labial armada o lisa, radula con
o sin diente raquideo, que fueron usados con frecuencia en la separation de los generos de
doridos, por ejemplo la principal diferencia entre Platydoris Bergh, 1887 y Carminodoris
Bergh, 1889, radica en que el primero no tiene bastones en la cuticula labial y el segundo si,
al igual que Hoplodoris Bergh, 1880 que ademas presenta una glandula vestibular con esti-
196
lete. Identica separation se establecio entre los generos Peltodoris Bergh, 1880, sin basto-nes
en la cuticula labial y Discodoris Bergh, 1877, con ellos.
4. PROPUESTA SISTEMATICA.
Familia Hexabranchidae Bergh, 1891
Dorso liso, sin espinas ni tuberculos. Manto sin espiculas, con el borde amplio, ondu-lado
y sinuoso, sobrepasando al pie en su contorno. Pie con el borde anterior simple en los
adultos, sin surcos ni hendiduras. Tentaculos orales amplios, en forma de disco. Branquias
tripinnadas en los adultos, contractiles y situadas de forma independiente en el dorso alre-dedor
de una papila anal tronco-conica. Rinoforos retractiles y con laminillas. Radula con
dientes laterales ganchudos simples. Sistema genital triaulico, sin armaduras peneales ni
vaginales y sin glandulas accesorias. Bolsa copulatriz globosa. Receptaculo seminal sacular.
Prostata diferenciada del conducto deferente. Natation voluntaria y activa.
Genero Hexabranchus Ehrenberg, 1831
Tentaculos orales con papilas en el borde externo. Cuticula labial con armadura de
bastones. Radula sin diente medio. Bulbo bucal recubierto por una camisa quitinosa.
Sistema genital con la region anterior (eyaculatoria) del conducto deferente muy larga y
musculosa. Dorso liso.
Genero Caribranchus nuevo genero
Especie tipo: Hexabranchus mormosus Marcus y Marcus, 1962
Tentaculos orales con el borde externo liso. Cuticula labial lisa. Radula con diente
medio. Sistema genital con la region anterior (eyaculatoria) del conducto deferente corta.
Dorso con abultamientos de pendiente suave.
Algunas especies Indopacificas de Aphelodoris Berg, 1879 (Malacozoological
Blatter N. FA: 107. Especie tipo Aphelodoris antillensis Bergh 1879 Malacozoological
Blatter N. F. 1: 108-113, localidad tipo Santo Tomas, islas Virgenes) tienen caracteres que
no se ajustan a los de la especie tipo, tal y como sucedia con el par H. sanguineus-H. mor-mosus,
por lo que es necesaria su revision.
5. AGRADECIMIENTOS
Este trabajo ha sido realizado dentro del proyecto Development of Biodiversity
Knowledge and Sustainable Uses in Costa Rica financiado por el Gobierno de Holanda.
Nuestro agradecimiento a nuestros companeros de colecta en Costa Rica y al equipo de
parataxonomos de INBio, Soco, Chumi. Mario y Chico
6. BIBLIOGRAFIA
[1] ABUL-ELA, I. A. 1959. On the food of nudibranchs. Biol Bull. 1 17(3): 439-442.
[2 BERGH, R. 1900. Nudibranchiate Gasteropoder. In: The Danish Ingolf expedition Vol.
2 (3) Hagerup. Copenhagen 1-49, pi. 1-5.
197
[3] CHATTOPADHYAY S. K. & PATTENDEN, G. 1998. Total synthesis of ulapualide A,
a novel tris-oxazole containing macrolide from the marine nudibranch Hexabranchus
sanguineus. Tetraedron Letters 39(3): 6095-6098.
[4] CHATTOPADHYAY, S. K. & PATTENDEN, G, 2000. A total synthesis of the unique tris-oxazole
macrolide ulapualide A produced by the marine nudibranchs Hexabranchus san-guineus.
Jown. of the Chemic. Soc.Pekin Transaction 1(15): 2429-2454.
[5] EDMUNDS, M. 1968. On the swimming and defensive response of Hexabranchus mar-ginatus
(Mollusca, Nudibranchia). Journal of the Linnean Society (Zoology) 47(313):
425-429.
[6] FRANCIS, M. P. 1980. Habitat, food and reproductive activity of the nudibranch
Hexabranchus sanguineus on Tongatapu Island. Veliger 22: 252-258.
[7] GOSLINER, T., BEHRENS, D. & WILLIAMS, G. 1996. Coral reefanimals of the Indo-
Pacific. Sea Challengers, California: 314 pp.
[8] KERNAN, M. R., TADEUSZ, F. MOLINSKI & D. J. FAULKNER. 1988. Macrocyclic
antifungal metabolites from the Spanish dancer nudibranch Hexabranchus sanguineus
and sponges of the genus Halichondria. Journal of Organic Chemistry 53(21): 5014-
5020.
[9] MATSUNAGA, S., N. FUSETANI, K. HASHIMOTO, K. KOSEKI & M. NOMA,
HIROSHI NOGUCHI & USHI SANKAWA. 1989. Further kabiramides and halichon-dramides,
cytotoxic macrolides embracing trisoxazole, from the Hexabranchus egg
masses. Journal of Organic Chemistiy 54(6): 1360-1363.
[10] PAWLIK, J. R., MICHAEL R. KERNAN, TADEUSZ F. MOLINSKI, MARY KAY
HARPER & D. JOHN FAULKER. 1988. Defense chemicals of the Spanish dancer nudi-branch
Hexabranchus sanguineus and its egg ribbons: macrolides derived from sponge
diet. Journal of Experimental Marine Biology & Ecology 119(2): 99-109.
[11] MARCUS, EV. & MARCUS, ER. 1962a. Opisthobranch from Florida and the Virgin
Islands. Bulletin ofMarine Science 12: 450-488.
[12] MARCUS, EV. & MARCUS, ER. 1962b. A new species of the Gnathodoridacea. An.
Acad. Bras. Cienc. 34: 269-275.
[13] MARCUS, EV. & MARCUS, ER. 1967. American Opisthobranch Mollusks. Studies in
Tropical Oceanography 6:1-256
[14] RUDMAN, W. B. 1998. Suborder Doridina In: Mollusca. The Souther Synthesis Part.
B pp. 990-1001. Fauna of Australia. Vol. 5.
[15] THOMPSON, T. E. 1980. Jamaican Opisthobranch Molluscs II. J. moll. Stud. 46: 74-
99
[16] VALDES, A. 2002. How many species of Hexabranchus (Opisthobranchia : Dorididae)
are there?. Molluscan Research 22: 289-301.
[17] VALDES, A. 2002a. Phylogenetic systematics of "Bathydoris" s.l. Bergh, 1884
(Mollusca, Nudibranchia), with the description of a new species from New Caledonian
deep waters. Can. J. Zool. 80: 1084-1099
[18] WAGELE, H. 1989. Die Gattung Bathydoris Bergh, 1884 (Gnathodoridacea) in phylo-genetischen
System der Nudibranchia (Opisthobranchia, Gastropoda). Z Zool. Syst.
Evolutionsforsch 27: 273-281.
198
Lamina 1.- Caribranchus mormosus (Marcus y Marcus. l
(X->2) comb. nov. A. Ejemplar de IN mm. Man/anillo.
Costa Rica. B. Detalle de los palpos bucales. C. Detalle del rinolbro.
199
Lamina 1.- Caribranchus mormosus (Marcus y Marcus, 1962) comb. nov. Esquema de los dientes radulares en el
ejemplar de 18 mm.
200